файл http://dspace.nbuv.gov.ua:8080/dspace/bitstream/handle/123456789/5611/15-Kotelevtsev.pdf?sequence=1.

Page 1
Екологія довкілля та безпека життєдіяльності, №5 2008
84

ИЗУЧЕНИЕ СИМБИОТИЧЕСКИХ АССОцИАцИй (АССОцИАТИВНОГО СИМБИОЗА)
В МИКРОБИАЛЬНЫХ БИОцЕНОЗАХ ВОДОЕМОВ
Рецензия на книгу О. В. Бухарина и Н. В. Немцевой
“Микробиология биоценозов природных водоемов” (Екатеринбург: УрО РАН, 2008, 156 с.)
С. В. Котелевцев, С. Н. Орлов, С. А. Остроумов –
Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова

В 2008 г. опубликована книга О. В. Бухарина и
Н. В. Немцовой “Микробиология биоценозов при-
родных водоемов” (Екатеринбург, издательство
Уральского отделения РАН, 156 с.). Книга дает воз-
можность более глубоко понять экологию водоемов
и содержит большой объем новой информации,
важной для формирования научных основ оценки
экологического состояния водоемов, биоиндика-
ции, для санитарной гидробиологии и прикладной
микробиологии источников водоснабжения.
В книге представлены материалы по взаимо-
отношениям симбионтов в биоценозах природных
водных экосистем.
Книга состоит из Введения, четырех глав и
заключения.
Краткое Введение содержит очень важные
сведения. Упомянут принцип, обозначенный
Гамильтоном в 1843 г. как ассоциативность – обра-
зование ассоциаций микроорганизмов с различ-
ными типами связей. Даны определения важных
терминов – эндоцитобиоза (расположение микро-
организмов в клетках своих хозяев – таких, как
водоросли и простейшие) и ассоциативного сим-
биоза. Последний термин введен О.В. Бухариным.
В первой главе (с. 12–45) рассмотрены основ-
ные типы микробиоценозов водоемов. В отдельных
разделах анализируются следующие ассоциации.
1. Ассоциации простейших с бактерия-
ми. Рассмотрено множество разнообраз-
ных примеров симбиозов простейших (родов
Chlamydaster, Amoeba, Vanella, Tetrahymena и
других) с бактериями родов Vibrio, Aeromonas,
Mycobacterium,Campilobacter, Salmonella, Shigella,
Listeria, Pseudomonas, Klebsiella, Staphylococcus,
Serratia и других.
2. Ассоциации простейших с водорослями.
Обсуждаются многие примеры симбиотических
ассоциаций простейших родов Amoeba, Majorella,
Pleuronema с ассоциированными с ними водорос-
с ассоциированными с ними водорос-
лями родов Coelastrum, Chrysococcus, Kephyrion и
др. Во многих случаях эндосимбиотические водо-
росли (зоохлореллы, зооксантеллы, цианеллы и др.)
обеспечивают значительную часть энергетических
потребностей простейших, создают возможность
миксотрофии для гетеротрофных простейших.
3. Ассоциации водорослей с водорослями. В
этом разделе авторы расширительно трактуют тер-
мин водоросли и включают в него сине-зеленые
водоросли, которые, по более строгой термино-
логии, относятся к бактериям (цианобактерии). В
данном разделе приведены интересные примеры
того, как в слизи цианобактерий поселяются другие
цианобактерии, диатомовые и зеленые водорос-
ли. Есть и другие примеры, где точно определить
характер ассоциации (симбиоз или паразитизм)
затруднительно.
4. Ассоциации водоросли – бактерии. Как
отмечают авторы, “ценозообразующая роль водо-
рослей обусловлена, во-первых, способностью
образовывать слизистые чехлы и колониальную
слизь, во-вторых, наличием внеклеточных органи-
ческих выделений” (с. 29). Это способствует обра-
зованию ассоциаций водорослей родов Pandorina,
Chlamydomonas, Chlorella, Spirulina, Dunaliella c бакте-
риями Pseudomonas, Flavobacterium, Agrobacterium,
Achromobacter, Bacillus, Chromobacterium, Sarcina,
Vibrio, Micrococcus, Rhodococcus и другими.
5. Бактерии – бактерии. Приведены интересные
примеры ассоциаций бактерий. Так, установлены
ассоциации бактерий, разлагающих целлюлозу, и
азотфиксаторов. Acinetobacter часто ассоциирован
с микрококком и дрожжами Candida. Синтрофной
ассоциацией является Methanobacterium omelian-
skii – ранее это считалось чистой монокультурой
метаногенов. Выявлен микробный биоценоз гипер-
соленых озер, в который входят галофильные и
галотолерантные бактерии, причем галофильные
бактерии делятся со своими партнерами осмопро-
текторами.
Во второй главе “Модельные функциональ-
ные системы биоценозов” (с. 46) рассмотрены три
защитных системы во взаимодействиях про- и
эукариотических микроорганизмов, причем для
всех трех защитных систем обнаружены механизмы
их преодоления, которые присущи некоторым из
водных микроорганизмов.
Авторы подробно изучили систему “лизоцим-
антилизоцим”. Показано, что лизоцимной активно-
стью обладает очень высокая для изолятов многих
групп организмов – Ciliophora, Sarcomastigophora,
Streptococcaceae, Micrococcaceae, Bacillaceae, и дру-
гие. Этой активностью обладают более 40 % изолятов
Chlorophyta и более 20 % изолятов Cyanophyta (с. 48).
Вместе с тем у многих организмов выявлена антили-

Page 2
Екологія довкілля та безпека життєдіяльності, №5 2008
85

зоцимная активность – прежде всего у патогенных,
условно-патогенных и сапрофитных микроорганиз-
мов, например у энтеробактерий, аэромонад, ста-
филококков. Антилизоцимная активность найдена
у почти 90 % изолятов Enterobacteriaceae, более
70 % изолятов Pseudomonaceae, около 50 % изоля-
Pseudomonaceae, около 50 % изоля-
тов Cyanophyta, более 40 % Chlamidobacteriaceae, у
многих других групп организмов (с. 50). В работах
О.В. Бухарина разработано представление о том,
что биологическая целесообразность антилизо-
цимного фактора в условиях инфекционной пато-
логии состоит в защите пептидогликанового поли-
мера прокариот от воздействия лизоцима. Авторы
детально изучили формы микроорганизмов, имею-
щие лизоцимную активность (ЛА) и обладающие
антилизоцимной активностью (АЛА). Ими получен
большой экспериментальный материал о присут-
ствии и численности ЛА- и АЛА-форм в ассоциаци-
ях “бактерия – бактерия”, “водоросль – водоросль”,
“водоросль – бактерия”, “простейшие – водоросль”,
“простейшие – бактерии”.
Авторы обнаружили, что лизоцим-
антилизоцимные взаимодействия важны для выжи-
вания бактерий не только в воде природных экоси-
стем, но и в питьевой воде. Формирование симбио-
тических связей бактерий с простейшими и водо-
рослями имеет большое значение для качества
питьевой воды, поскольку бактерии могут успешно
преодолевать барьер фильтрационных сооруже-
ний, находясь в слизистых чехлах водорослей или в
фагосомах простейших (с. 74). Авторы сформулиро-
вали тезис о трояком значении системы “лизоцим-
антилизоцим”: обеспечение жизнедеятельности
биоценоза, механизм выживания, регуляция гете-
рогенности микробных популяций (с. 76).
Вторая система, важная для формирования
ассоциативных связей – функциональная связка
“гистоны эукариот – антигистоновая активность
прокариот” (с. 77–90). В 1992 г. О.В. Бухарин описал
способность бактерий инактивировать бактери-
цидный эффект гистонов эукариотических клеток. В
книге на стр. 84–90 описаны опыты, доказывающие
роль антигистоновой активности бактерий в фор-
мировании ассоциативных связей с простейшими.
Третья система – “перекись водорода водорос-
лей – каталазная активность бактерий” (с. 90–97).
Cерия оригинальных опытов по сокультивирова-
ерия оригинальных опытов по сокультивирова-
нию водорослей с каталазными и безкаталазными
штаммами кишечной палочки показала, что высо-
кая жизнеспособность (выживаемость) была харак-
терна для штаммов с высоким уровнем каталазной
активности. На этой основе авторы полагают, что
“штаммы бактерий-ассоциантов водорослей с высо-
ким и средним уровнем исследуемого признака
могут выступать в роли симбионтов (резидентных
штаммов), тогда как остальные – рассматривать-
ся как случайная (транзисторная) бактериофлора”
(с. 94).
Следующая, третья глава посвящена регуляции
межмикробных отношений симбионтов. Первый из
двух разделов этой главы излагает новые интерес-
ные данные о влиянии аутоиндукторов анабио-
за на симбиотические отношения гидробионтов
(с. 98–105). Среди экзометаболитов водорослей
идентифицировано более 300 веществ. Из них
10–40 % участвуют в регуляции микробных попу-
ляций, обитающих вокруг водорослевых клеток
в их фикосфере. Выявлены конкретные вещества,
участвующие в ауторегуляции роста и развития
популяций микроорганизмов. К ним относятся
аутоиндукторы анабиоза (алкилоксибензолы, АОБ,
факторы d1, фd1) и аутоиндукторы аутолиза (свобод-
ные ненасыщенные жирные кислоты, СНЖК, факто-
ры d2, фd2). Обе группы ауторегуляторов обладают
мембранотропным действием. По некоторым дан-
ным, факторы первой группы увеличивают микро-
вязкость биомембран, а факторы второй группы,
наоборот, повышают степень текучести липидной
составляющей биомембран. По некоторым пред-
ставлениям, кооперативное действие фd1 и фd2
(соотношение фd1 и фd2) представляет собой ауто-
регуляторный механизм и эндогенную причину
смены стадий развития и метаболических превра-
щений в популяциях микроорганизмов (обзор см.
на с. 99). Авторы подробно изучили роль АОБ (на
примере химического аналога ауторегуляторного
фактора d1 бактерий, С12-АОБ) в регуляции меж-
микробных взаимодействий в альгобактериальных
ассоциациях хлорококковой водоросли Coelastrum
microporum и сопутствующих ей бактериальных
симбионтов. Из проведенных опытов вытекает
предположение, что бактерии-спутники оказывают
защитный (протективный) эффект и способствуют
устойчивости ассоциативной культуры водоросли
к действию АОБ (с.100).
В другом разделе этой главы авторы описы-
вают новые интересные данные о ингибировании
роста условно-патогенных бактерий под действием
клеточных экстрактов ряда культур водорослей
(в том числе Scenedesmus obliquus, Chlorella sp.,
Chlamydomonas reinhardii, представителей родов
Pediastrum, Chlorococcum и др.). Было обнаруже-
, Chlorococcum и др.). Было обнаруже-
Chlorococcum и др.). Было обнаруже-
и др.). Было обнаруже-
но ингибирование роста тест-штаммов Escherichia
coli, Klebsiella ozaenae, Pseudomonas aeruginosa,
Staphylococcus aureus (с. 108–109). Поэтому прак-
aureus (с. 108–109). Поэтому прак-
(с. 108–109). Поэтому прак-
тическую пользу может принести использование
исследованных культур микроводорослей для доо-
чистки сточных и загрязненных вод.
В последней, четвертой главе (с. 111 и далее)
проанализирован исключительно важный для
практики вопрос об использовании микробных
биоценозов для биоиндикации и мониторинга
экологического состояния водоемов. Рассмотрены
исключительно важные для практики методы
микробиологической индикации состояния водо-
емов. Среди этих методов – определение общего

Page 3
Екологія довкілля та безпека життєдіяльності, №5 2008
86

микробного числа (ОМЧ), анализ и оценка сапроб-
ности, метод сапробной валентности, биологи-
ческая оценка качества воды с использованием
санитарно-показательных микроорганизмов (СПМ).
Отдельный раздел посвящен микробным биоцено-
зам как инструментам экологического мониторинга
водной среды (с. 124–126). Предложено для выяв-
ления экологического неблагополучия в водое-
ме использовать анализ биоценотических связей
гидробионтов на примере симбиотических взаимо-
действий. Авторы установили, что для улавливания
изменений в водоемах информативным параметром
является лизоцимная и антилизоцимная активность
гидробионтов (микроводорослей). Персистентные
показатели микрофлоры – антилизоцимная, анти-
комплементарная и антиинтерфероновая актив-
ности ЛКП (лактозопозитивных кишечных палочек)
могут служить маркерами санитарного неблагопо-
лучия водоема, для выявления свежего фекального
загрязнения, а также при оценке качества питьевых
вод и выборе способа обеззараживания при водо-
подготовке. Этот подход может пригодиться при
тестировании поллютантов, при расчете индексов
сапробности для водорослей, оценке трофности
водоема, что полезно для санитарной практики. В
другом разделе сформулированы и обоснованы
новые направления использования симбиотиче-
ских взаимодействий водных микроорганизмов в
лабораторной практике. Таковыми направлениями
являются: разработка методов тестирования био-
логических свойств микроорганизмов, выделение
чистых (аксенических) культур микроорганизмов,
подбор методов культивирования микроорганиз-
мов, отбор штаммов продуцентов биологически
активных веществ.
В Заключении (с. 132–135) сделаны интересные
выводы и обобщения. Отмечено, что “в микробном
сообществе гидробионтов имеет место феномен
ассоциативного симбиоза. При этом центровое зна-
чение отводится организму-хозяину, вступающему
в различного рода взаимодействия как с постоян-
ными, так и с временными партнерами”. Отмечено
также, что ассоциативный симбиоз природных
водных микроорганизмов – это самоуправляющая-
ся и саморегулирующаяся система, включающая
особь вида-хозяина и особи видов-симбионтов
(с. 132). К категории макропартнера или организма-
хозяина в микробиоценозе можно отнести водо-
росли или простейших, способных к эндоцитобио-
зу. Большое практическое значение имеет тот факт,
что в природных водных биоценозах указанные
симбиозы представлены как автохтонной, так и
аллохтонной микрофлорой, в состав которой вхо-
дят условно-патогенные и патогенные для чело-
века и животных микроорганизмы. Результатом
такого симбиоза является выживание патогена во
внешней среде и сохранение его вирулентности.
Приведенные в книге материалы продолжают
серию публикаций О.В. Бухарина и соавторов [1,
2] и закладывают базу для формирования нового
научного направления – экспериментальной сим-
биологии, которая обогащает спектр современных
биологических дисциплин.
Выявление новых сведений о связях и ассоциа-
циях гидробионтов имеет большое экологическое
значение, углубляет продуктивный синэкологиче-
ский подход в биологии и экологии [2].
Книга содержит ценную обширную библио-
графию, прекрасно иллюстрирована оригинальны-
ми цветными фотографиями микроводорослей и
других микроорганизмов. Безусловно, книга пред-
ставляет ценный вклад в науку и принесет пользу
гидробиологам, микробиологам, специалистам по
экологии и санитарному состоянию водоемов и
водотоков.
ЛИТЕРАТУРА
1. Бухарин О. В. Персистенция патогенных бактерий. –
М.: Медицина, 1999. – 367 с.
2. Бухарин О.В., Лобакова Е.С., Немцева Н.В., Черкасов С.В
Ассоциативный симбиоз. – Екатеринбург: УрО РАН,
2007. – 264 с.